Пять лет длилось возведение Благовещенского собора. На время строительства Иван III повелел поставить близ великокняжеского дворца палатку для своего духовника, дабы он находился при храме неотлучно. И вот в августе 1489 года были окончательно сняты строительные леса и собор открылся взорам москвичей во всей красе. На высоком подклете вознесся к небу белоснежный храм. Первоначально собор венчали три главы – центральная и две над восточными углами храма.
Основной объём постройки конца XV века повторял план, а возможно, и габариты ранее существовавшего храма начала XV столетия. Отличие нового храма от предыдущего заключалось в том, что он был окружен со всех сторон галереями-папертями. К восточным столпам собора изначально примыкал иконостас, лишь незначительно ниже ныне существующего. Центральное пространство храма отличала подчеркнутая вертикальность пропорций. Движение по вертикали, к высокому барабану центральной главы словно усиливалось освещением: нижняя часть была затемнена, а сверху из окон барабана лился поток света. В западной части располагались широкие хоры, опиравшиеся на массивные низкие своды.
А для разросшейся государевой казны у восточной стороны храма соорудили специальное двухэтажное хранилище – Казенный двор. Кстати, Казенная палата мешала расположить окна в центральной апсиде привычно и поэтому вместо одного широкого было два узких окна.
В 1508 году была вызолочена центральная глава, а во второй половине XVI века все главы и крышу покрыли золочёной медью, из-за чего собор стали называть «златоверхим». Сын Ивана III, великий князь Василий III, в самом начале своего правления повелел благолепно украсить иконы Благовещенского собора золотыми и серебряными окладами и расписать его. И тогда-то в настенной росписи на паперти Благовещенского собора появились изображения древнегреческих языческих мудрецов, живших до Рождества Христова: Аристотеля, Фукидида, Птолемея, Зенона, Плутарха, Платона и Сократа со свитками в руках, содержащими философские изречения, близкие к истинам христианского учения. Уникальной росписи кремлевского Благовещенского собора неоднократно пытались найти объяснения в исторической литературе.
Собор серьёзно пострадал при пожаре 1547 года. К этому времени он уже стал частью великокняжеского дворца и соединялся ступенчатым переходом с его парадными и жилыми покоями. Обычное название Благовещенского собора в документах XVI–XVII веков – на «Государевом дворе», «на сенях», то есть при входе во дворец. После пожара 1547 года для иконостаса были подобраны два древних ряда – Деисусный и Праздничный, эпохи Феофана Грека и Андрея Рублева. Ведь изначальный иконостас собора содержал иконы, написанные этими выдающимися мастерами. В Благовещенском соборе